Lait 85 (2005) 99-111
DOI: 10.1051/lait:2004025

Colonic infusion with Propionibacterium acidipropionici reduces severity of chemically-induced colitis in rats

Catherine Michel^a, Nathalie Roland^b, Gérard Lecannu^a, Christophe Hervé^b, Jean-Christophe Avice^c, Martine Rival^a and Christine Cherbut<sup>a

a</sup>  Human Nutrition Research Centre, UFDNH-INRA, BP 71627, 44316 Nantes Cedex 3, France
^b  STANDA-Industrie, 14050 Caen Cedex 4, France
^c  UMR INRA-UCBN, EVA, IBFA, Université de Caen, 14032 Caen Cedex, France

Abstract - Propionibacteria are cheese starters, also studied for their probiotic potential. An interesting feature is the ability of some strains to synthesize nitric oxide (NO) from nitrate reduction. NO production is hypothesized to be the mechanism by which some probiotics improve the mucosal barrier in rats. We therefore investigated the ability of two Propionibacterium acidipropionici strains (TL15 & TL223), which differ in their in vitro production of NO, to improve colitis in rats. Three groups of rats in which colitis was induced by trinitrobenzene sulfonic acid (TNBS), received intracolonic infusions of 9 g·L^-1 NaCl (n = 6), or 0.9 × 10¹⁰ CFU·d^-1 of TL15 (n = 7), or 1.4 × 10¹⁰ CFU·d^-1 of TL223 (n = 7), for 7 days. Following treatment, animal weight, food consumption, inflammatory score and myeloperoxydase (MPO) activity, together with changes in intestinal bacteria and SCFA concentrations, were investigated. As expected, both TL223 and TL15 supplements induced detectable counts of P. acidipropionici in colonic contents of rats (7.67 ± 0.67 and 7.43 ± 0.50 log eq. CFU·g^-1, respectively, as determined by real-time PCR). Food consumption and body weight of rats receiving propionibacteria were overall higher than those of rats with NaCl (P = 0.007 and P = 0.004). Moreover, both propionibacteria infusions similarly and dramatically reduced the gross score for inflammation (P = 0.004) as compared with NaCl (0.6 ± 0.3 and 0.7 ± 0.5 vs. 4.8 ± 1.5). A similar effect was observed for MPO activity (P = 0.056), which reached 2.50 ± 1.37 U·g^-1 of mucosal tissue for NaCl vs. 0.05 ± 0.02 and 0.26 ± 0.18 U·g^-1 for TL223 and TL15, respectively. This study shows for the first time the potential benefit of propionibacteria in colonic mucosa healing, but the mechanism involved needs to be elucidated.

Résumé - L'administration colique de Propionibacterium acidopropionici atténue la sévérité de la colite induite chez le rat. Les bactéries propioniques, utilisées comme levains fromagers, sont également étudiées pour leurs propriétés probiotiques. Une caractéristique intéressante concerne la capacité de certaines souches à synthétiser du monoxyde d'azote (NO) lors de la réduction des nitrates. La production de NO est évoquée comme mécanisme d'action de certains probiotiques capables de restaurer la muqueuse intestinale chez des rats. Nous avons donc déterminé l'impact de deux souches de Propionibacterium acidipropionici (TL15 & TL223) présentant des capacités de synthèse de NO différentes in vitro, sur des colites induites chez le rat. Trois groupes de rats à colite induite par le trinitrobenzene sulfonic acid (TNBS) ont reçu pendant 7 j des infusions intracoliques de solution saline (9 g·L^-1 NaCl), ou de suspensions de TL15 (0,9 × 10¹⁰ UFC·j^-1) ou de TL223 (1,4 × 10¹⁰ UFC·j^-1). Les effets des traitements sur le poids des animaux, leur consommation alimentaire, le score inflammatoire, l'activité myéloperoxydase (MPO) et sur les concentrations intestinales en bactéries et en acides gras à chaîne courte ont été recherchés. Comme attendu, les infusions de TL223 et de TL15 ont induit des niveaux de population détectables de P. acidipropionici dans les contenus coliques des rats (respectivement 7,67 ± 0,67 et 7,43 ± 0,50 log éq. UFC·g^-1, déterminés par PCR quantitative). La consommation alimentaire et le poids des animaux recevant les propionibactéries étaient globalement supérieurs à ceux des animaux recevant le NaCl (P = 0,007 et P = 0,004). Le score macroscopique inflammatoire observé en présence de NaCl (4,8 ± 1,5) était très nettement (P = 0,004) diminué par la supplémentation en propionibactéries, sans différence entre les 2 souches (0,6 ± 0,3 et 0,7 ± 0,5 pour TL223 et TL15). Un résultat similaire a été obtenu pour l'activité MPO (P = 0,056), qui atteignait 2,50 ± 1,37 U·g^-1 de tissu mucosal pour NaCl alors qu'elle n'était que de 0,05 ± 0,02 et 0,26 ± 0,18 U·g^-1 pour TL223 et TL15, respectivement. Cette étude démontre pour la première fois le bénéfice potentiel des propionibactéries pour la cicatrisation de la muqueuse colique, mais le mécanisme mis en jeu reste à déterminer.

Key words: Propionibacterium / probiotic / colonic ulceration / nitric oxide / real-time PCR

Mots clés : Propionibacterium / probiotique / ulcération colique / oxyde nitrique / PCR quantitative

Corresponding author: Catherine Michel michel@nantes.inra.fr

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